Loop positivo de ocitocina-olhar e a coevolução dos vínculos humano-cão

Olhe em meus olhos

Os humanos se relacionam emocionalmente quando olhamos nos olhos uns dos outros - um processo mediado pelo hormônio oxitocina. Nagasawa et ai. mostram que essa ligação mediada pelo olhar também existe entre nós e nossos companheiros animais mais próximos, os cachorros (veja a Perspectiva de MacLean e Hare). Eles descobriram que o olhar mútuo aumentava os níveis de oxitocina, e cheirar a oxitocina aumentava o olhar em cães, um efeito que se transferia para seus donos. Os lobos, que raramente mantêm contato visual com seus donos humanos, parecem resistentes a esse efeito.

Abstrato

Modos de comunicação semelhantes aos humanos, incluindo olhar mútuo, em cães podem ter sido adquiridos durante a domesticação com humanos. Mostramos que o comportamento de olhar dos cães, mas não dos lobos, aumentou as concentrações urinárias de oxitocina nos donos, o que consequentemente facilitou a afiliação dos donos e aumentou a concentração de oxitocina nos cães. Além disso, a oxitocina administrada por via nasal aumentou o comportamento de contemplação em cães, o que por sua vez aumentou as concentrações urinárias de oxitocina nos donos. Essas descobertas apóiam a existência de um ciclo positivo mediado por oxitocina interespécies facilitado e modulado pelo olhar, que pode ter apoiado a coevolução do vínculo humano-cão ao envolver modos comuns de comunicar o apego social.

Os cães são mais habilidosos do que os lobos e os chimpanzés, os parentes mais próximos de cães e humanos, no uso de comportamentos comunicativos sociais humanos. Mais especificamente, os cães são capazes de usar o olhar mútuo como uma ferramenta de comunicação no contexto das necessidades de ajuda afiliativa de outras pessoas. A evolução convergente entre humanos e cães pode ter levado à aquisição de modos de comunicação semelhantes aos humanos em cães, possivelmente como um subproduto de mudanças de temperamento, como redução do medo e da agressividade . Essa ideia produz implicações interessantes de que os cães foram domesticados pela cooptação de sistemas cognitivos sociais em humanos que estão envolvidos no apego social. O desenvolvimento de modos cognitivos sociais exclusivos do ser humano pode depender de mudanças específicas de temperamento e afiliação social e pode, consequentemente, ter evoluído de maneira diferente daquelas de chimpanzés e bonobos.

Assim, embora humanos e cães existam em diferentes ramos da árvore evolutiva, ambos podem ter adquirido tolerância um do outro de forma independente devido a alterações nos sistemas neurais que medeiam a afiliação. Estas alterações podem estar relacionadas com as características pedomórficas dos cães, que lhes permitem manter um grau de flexibilidade social e tolerância semelhante ao dos humanos; portanto, é plausível que uma relação afiliativa específica tenha se desenvolvido entre humanos e cães, apesar das diferenças interespécies. Essa mudança comum no relacionamento social pode ter permitido a coabitação entre humanos e cães e o eventual desenvolvimento de modos de comunicação social semelhantes aos humanos em cães.

O olhar desempenha um papel importante na comunicação humana. O olhar não só facilita a compreensão da intenção do outro, mas também o estabelecimento de relações afiliativas com os outros. Em humanos, o “olhar mútuo” é a manifestação mais fundamental de apego social entre mãe e bebê, e a oxitocina materna está positivamente associada à duração do olhar mãe-bebê. A ocitocina desempenha um papel fundamental na regulação do vínculo social entre mãe e filhos e entre parceiros sexuais em espécies monogâmicas. Além disso, a ativação do sistema de oxitocina aumenta a recompensa social e inibe a atividade induzida pelo estresse do eixo hipotálamo-hipófise-adrenal. Portanto, foi sugerido que essas funções podem facilitar a interação diádica, como um laço positivo de apego mediado por oxitocina e comportamentos maternos entre mãe e bebê. A alimentação materna ativa o sistema ocitocinérgico no bebê, aumentando assim o apego; esse apego então estimula a atividade oxitocinérgica na mãe, o que facilita o comportamento materno posterior. Como o estabelecimento de tal ciclo positivo mediado pela oxitocina requer o compartilhamento de pistas sociais e o reconhecimento de um parceiro específico, o estudo da ligação mediada pela oxitocina tem sido restrito a relações intraespécies.

A relação humano-cão é excepcional porque é uma forma de apego interespécies. Os cães podem discriminar seres humanos individualmente. Além disso, os cães mostram um comportamento distintamente diferente em relação aos cuidadores em comparação com os lobos criados à mão, e a interação com os cães confere um efeito de proteção social aos humanos. Da mesma forma, os cães também recebem mais efeitos de proteção social ao interagir com humanos do que com outros da mesma espécie. A interação tátil entre humanos e cães aumenta as concentrações periféricas de oxitocina em humanos e cães. Além disso, a interação social iniciada pelo olhar do cão aumenta a oxitocina urinária no dono, enquanto a obstrução do olhar do cão inibe esse aumento. Esses resultados demonstram que a aquisição de comunicação social semelhante à humana melhora a qualidade das interações afiliativas humano-cão, levando ao estabelecimento de um vínculo humano-cão semelhante ao relacionamento mãe-bebê. Nossa hipótese é que um loop positivo mediado por oxitocina, que se originou na troca intraespécie de pistas de afiliação social, atua tanto em humanos quanto em cães, é coevoluído em humanos e cães e facilita a ligação entre humanos e cães. No entanto, não se sabe se existe um loop positivo mediado por oxitocina entre humanos e cães, como foi postulado entre mães e bebês, e se esse loop positivo surgiu durante a domesticação.

Testamos a hipótese de que existe um loop positivo mediado por oxitocina entre humanos e cães que é mediado pelo olhar. Primeiro, examinamos se o comportamento de olhar de um cão afetava as concentrações urinárias de oxitocina em cães e donos durante uma interação de 30 minutos. Também conduzimos o mesmo experimento usando lobos criados à mão, a fim de determinar se esse loop positivo foi adquirido por coevolução com humanos. Em segundo lugar, determinamos se a manipulação de oxitocina em cães por meio da administração intranasal aumentaria seu comportamento de olhar fixo para seus donos e se esse comportamento de olhar afetava as concentrações de oxitocina nos donos.

No experimento 1, a urina foi coletada dos cães e dos donos imediatamente antes e 30 minutos após a interação, e a duração dos seguintes comportamentos foi medida durante a interação: “olhar do cachorro para o dono (olhar do cachorro para o dono)”, “ dono falando com cachorro (cachorro falando)” e “dono tocando cachorro (cachorro tocando)”. Os donos de cães foram divididos em dois grupos: olhar longo ou olhar curto (fig. S1). Os lobos foram testados com o mesmo procedimento e foram comparados com os dois grupos de cães. Os cães do grupo de olhar longo olharam mais para seus donos entre os três grupos. Em contraste, os lobos raramente mostravam olhares mútuos para seus donos. Após uma interação de 30 min, apenas os donos do grupo de olhar longo mostraram um aumento significativo nas concentrações urinárias de oxitocina e a maior taxa de alteração de oxitocina. A taxa de mudança de oxitocina em proprietários correlacionou-se significativamente com a dos cães, a duração do olhar do cão para o dono e o toque do cão. Além disso, a duração do olhar do cachorro para o dono correlacionou-se com a fala e o toque do cachorro (tabela S2A); no entanto, por meio de análise de regressão linear múltipla, descobrimos que apenas a duração do olhar do cão para o dono explicou significativamente a taxa de alteração da ocitocina nos donos. A duração do toque do cão mostrou uma tendência para explicar as concentrações de oxitocina nos donos. Da mesma forma, uma taxa de alteração de oxitocina significativamente maior foi observada nos cães do grupo de olhar longo do que naqueles do grupo de olhar curto. A duração do olhar do cão para o dono também explicou significativamente a taxa de alteração da oxitocina em cães, e a duração do toque do cão mostrou uma tendência para explicar as concentrações de oxitocina em cães por análise de regressão linear múltipla. Em lobos, por outro lado, a duração do olhar do lobo para o dono não se correlacionou com a taxa de mudança de oxitocina em donos ou lobos, e o olhar de lobo para dono não explicou a taxa de mudança de oxitocina em donos e lobos (tabelas S2B e S3). Esses resultados sugerem que os lobos não usam o olhar mútuo como forma de comunicação social com os humanos, o que pode ser esperado porque os lobos tendem a usar o contato visual como uma ameaça entre os coespecíficos e evitam o contato visual humano. Assim, o olhar cão-dono como uma forma de comunicação social provavelmente evoluiu durante a domesticação e desencadeia a liberação de oxitocina no dono, facilitando a interação mútua e a comunicação afiliativa e, consequentemente, a ativação dos sistemas de oxitocina em humanos e cães em um ciclo positivo.

Fig. 1 Comparações de comportamento e mudança de ocitocina urinária entre cães de olhar longo (LG, n = 8, barras e círculos pretos), cães de olhar curto (SG, n = 22, barras e círculos brancos) e lobos (lobo, n = 11, barras cinza e quadrado).
( A ) Comportamento durante os primeiros 5 minutos de interação. ( B ) e ( D ) Mudanças nas concentrações urinárias de ocitocina após 30 minutos de interação. As concentrações urinárias de ocitocina em proprietários (B) e cães ou lobos (D) coletadas antes e após uma interação de 30 minutos são mostradas. ( C ) e ( E ) Comparação da razão de alteração da ocitocina urinária entre LG, SG e lobo para proprietários (C) e cães ou lobos (E). Os resultados de (A), (B) e (D) são expressos como média ± SE. (C) e (E) refletem mediana ± quartil. ***P < 0,001, **P < 0,01, *P < 0,05.

(A) Experimento 1
	Taxa de alteração da ocitocina
	os Proprietários	cães
Proprietário conversando com cachorro	–0.107	–0.264
Dono tocando cachorro	0.321†	0.335†
Olhar de cachorro para dono	0.458*	0.388*
R	0.619	0.575
R ² ajustado	0.306	0.247
P	0.008	0.020
(B) Experimento 2
	Taxa de alteração da ocitocina
	os Proprietários	cães
sexo do cachorro	0.090	0.138
Administração de ocitocina	0.202	0.234
Olhar de cachorro para dono	0.458**	0.030
Cachorro tocando dono	–0.040	–0.054
Proximidade com o proprietário	0.048	–0.023
R	0.574	0.275
R ² ajustado	0.248	–0.046
P	0.005	0.686

Tabela 1 Resultados da análise de regressão linear múltipla da taxa de alteração da ocitocina e variáveis comportamentais em proprietários e cães . * P < 0,05, † P < 0,1; R , coeficiente de correlação múltipla; **, P < 0,01.

Sexo: Feminino = 1, masculino = 0; administração de ocitocina: ocitocina = 1, solução salina = 0.

No experimento 2, avaliamos a evidência direta de se a administração de oxitocina aumentava o comportamento de olhar o cão e o subsequente aumento na concentração urinária de oxitocina nos donos. Este experimento envolveu 27 voluntários e seus cães, e participantes não familiarizados com os cães. Uma solução contendo ocitocina ou solução salina foi administrada ao cão e o cão então entrou na sala experimental, onde o dono e duas pessoas desconhecidas estavam sentadas (fig. S4). O comportamento humano em relação aos cães foi restrito para evitar a influência de estímulos estranhos no comportamento do cão e/ou concentração urinária de oxitocina. Eles foram proibidos de falar uns com os outros ou de tocar no cachorro voluntariamente. Amostras de urina do dono e do cão foram coletadas antes e depois da interação e posteriormente comparadas. A quantidade total de tempo que o cão olhou.

A administração de oxitocina a cães aumentou significativamente a duração do olhar do cão para o dono em cadelas, mas não em cães machos. Além disso, a concentração urinária de oxitocina aumentou significativamente nos donos de cadelas que receberam ocitocina versus solução salina, embora a ocitocina não tenha sido administrada aos donos. Nenhum efeito significativo da administração de oxitocina foi observado nos outros comportamentos caninos medidos. Além disso, a análise de regressão linear múltipla revelou que a duração do comportamento de contemplação explicou significativamente a taxa de mudança de oxitocina em proprietários. Assim, a administração de ocitocina aumenta o comportamento de olhar fixo das cadelas, o que estimula a secreção de ocitocina em seus donos. Por outro lado, quando a interação com humanos era limitada, nenhuma diferença significativa nas concentrações urinárias de oxitocina em cães foi observada após a interação tanto na ocitocina quanto nas condições salinas, e nenhuma proporção significativa de alteração de oxitocina foi encontrada em cães. Esses resultados sugerem que, embora a administração de oxitocina possa melhorar o comportamento de olhar o cão e levar a um aumento de oxitocina nos donos, a interação limitada do dono com o cão pode prevenir o aumento da secreção de ocitocina em cães, quebrando o ciclo positivo mediado pela ocitocina.

Fig. 2 Comparações de comportamento e ocitocina urinária entre condições de tratamento com ocitocina e solução salina.
(A) a (C) Os efeitos da administração de oxitocina no comportamento do cão. Os painéis mostram a duração média do olhar dos cães para os participantes ( A ), tocando os participantes ( B ) e o tempo gasto na proximidade de menos de 1 m de cada participante ( C ). Barras pretas e brancas indicam, respectivamente, condições de tratamento com ocitocina e solução salina. OW, proprietário; UP, pessoa desconhecida. (D) a (G) Mudança nas concentrações urinárias de ocitocina após uma interação de 30 minutos após a administração de ocitocina ou solução salina. As concentrações urinárias de ocitocina de proprietários ( D ) e cães ( F ) antes e depois de uma interação de 30 min são mostradas para os grupos de ocitocina e solução salina. A taxa de alteração da ocitocina urinária em proprietários ( E) e cães ( G ) é comparado entre cães machos e fêmeas. *** P < 0,001, ** P < 0,01, * P < 0,05. Os resultados de (A) a (D) e (F) são expressos como média ± EP. (E) e (G) refletem mediana ± quartil.

Curiosamente, a administração de ocitocina apenas aumentou a duração do olhar mútuo em cadelas, enquanto diferenças sexuais não foram observadas no experimento 1, que não incluiu indivíduos desconhecidos. Diferenças sexuais nos efeitos da ocitocina intranasal também foram relatadas em humanos, e é possível que as mulheres sejam mais sensíveis aos efeitos afiliativos da ocitocina ou que a ocitocina exógena também possa ativar o sistema receptor de vasopressina preferencialmente nos homens. A ocitocina e a vasopressina estruturalmente relacionada afetam o vínculo social e a agressão de maneiras sexualmente dimórficas em ratazanas monogâmicas, e a ocitocina possivelmente aumenta a agressão. Portanto, os resultados do experimento 2 podem indicar que cães machos estavam atendendo tanto seus donos quanto pessoas desconhecidas como forma de vigilância. O estudo atual, apesar de seu pequeno tamanho de amostra, implica um papel complicado para a oxitocina em papéis e contextos sociais em cães.

Em bebês humanos, o olhar mútuo representa um comportamento de apego saudável. Estudos de ressonância magnética funcional humana mostram que a apresentação de rostos de membros da família humana e canina ativou o córtex cingulado anterior, uma região fortemente influenciada pelos sistemas de oxitocina. A variação da ocitocina urinária em donos de cães está altamente correlacionada com a frequência de trocas comportamentais iniciadas pelo olhar dos cães. Esses resultados sugerem que os humanos podem sentir afeição por seus cães de companhia semelhante à sentida por membros da família humana e que estímulos visuais associados a cães, como contato visual, de seus cães ativam sistemas de oxitocina. Assim, durante a domesticação do cão, os sistemas neurais que implementam as comunicações do olhar evoluíram e ativaram o sistema de ligação da oxitocina dos humanos, assim como a liberação de oxitocina mediada pelo olhar, resultando em um loop positivo mediado pela oxitocina interespécies para facilitar a ligação humano-cão. Este sistema não está presente no parente vivo mais próximo do cão domesticado.

No presente estudo, as concentrações urinárias de ocitocina em donos e cães foram afetadas pelo olhar do cão e pela duração do toque do cão. Em contraste, o olhar mútuo entre os lobos e seus donos não foi detectado, nem houve aumento da oxitocina urinária em ambos os lobos ou seus donos após uma interação experimental de 30 minutos (experimento 1). Além disso, a administração nasal de ocitocina aumentou o tempo total que as cadelas olharam para seus donos e, por sua vez, as concentrações de ocitocina na urina dos donos (experimento 2). Examinamos a associação entre nossos resultados e a experiência no início da vida com humanos em cães e lobos, a fim de testar a possibilidade de que nossos resultados fossem devidos a diferenças na experiência no início da vida com humanos. Os resultados não indicaram uma associação significativa entre as experiências iniciais dos animais com humanos e as descobertas do estudo atual (consulte os métodos complementares). Além disso, não houve diferenças significativas entre os cães do grupo de olhar longo e os lobos na duração do toque cão/lobo e na fala cão/lobo, sugerindo que o olhar mais curto dos lobos não se devia a uma relação instável. Esses resultados apóiam a existência de um ciclo positivo mediado pela oxitocina que se autoperpetua nas relações homem-cão, semelhante ao das relações mãe-bebê humano. A interação humano-cão pelo comportamento de olhar humano dos cães trouxe efeitos de recompensa social devido à liberação de oxitocina em humanos e cães e seguiu o aprofundamento das relações mútuas, o que levou ao vínculo interespécies. não houve diferenças significativas entre os cães do grupo de olhar longo e os lobos na duração do toque cão/lobo e na fala cão/lobo, sugerindo que o olhar mais curto dos lobos não se devia a uma relação instável. Esses resultados apóiam a existência de um ciclo positivo mediado pela oxitocina que se autoperpetua nas relações homem-cão, semelhante ao das relações mãe-bebê humano. A interação humano-cão pelo comportamento de olhar humano dos cães trouxe efeitos de recompensa social devido à liberação de oxitocina em humanos e cães e seguiu o aprofundamento das relações mútuas, o que levou ao vínculo interespécies. não houve diferenças significativas entre os cães do grupo de olhar longo e os lobos na duração do toque cão/lobo e na fala cão/lobo, sugerindo que o olhar mais curto dos lobos não se devia a uma relação instável. Esses resultados apóiam a existência de um ciclo positivo mediado pela oxitocina que se autoperpetua nas relações homem-cão, semelhante ao das relações mãe-bebê humano. A interação humano-cão pelo comportamento de olhar humano dos cães trouxe efeitos de recompensa social devido à liberação de oxitocina em humanos e cães e seguiu o aprofundamento das relações mútuas, o que levou ao vínculo interespécies. Esses resultados apóiam a existência de um ciclo positivo mediado pela oxitocina que se autoperpetua nas relações homem-cão, semelhante ao das relações mãe-bebê humano. A interação humano-cão pelo comportamento de olhar humano dos cães trouxe efeitos de recompensa social devido à liberação de oxitocina em humanos e cães e seguiu o aprofundamento das relações mútuas, o que levou ao vínculo interespécies. Esses resultados apóiam a existência de um ciclo positivo mediado pela oxitocina que se autoperpetua nas relações homem-cão, semelhante ao das relações mãe-bebê humano. A interação humano-cão pelo comportamento de olhar humano dos cães trouxe efeitos de recompensa social devido à liberação de oxitocina em humanos e cães e seguiu o aprofundamento das relações mútuas, o que levou ao vínculo interespécies.

Correção (12 de junho de 2015): a legenda da Figura 1 foi atualizada.

Agradecimentos

Este estudo foi financiado em parte pelo Grant-in-Aid for Scientific Research on Innovative Areas (No. 4501) da Japan Society for the Promotion of Science, no Japão. Agradecemos a todos os participantes humanos e caninos, Howlin' Ks Nature School, US Kennel, R. Ooyama e N. Yoshida-Tsuchihashi da Azabu University, e aos Drs. Kato e Takeda da University of Tokyo Health Sciences. Também somos gratos a Cody e Charley por suas contribuições significativas. Os dados analisados estão incluídos nos materiais complementares.